GENE DIFFERENCE EXPRESSION OF CHOLESTEROL AND BILE ACID METABOLISM PATHWAY IN INTESTINAL MUCOSA WITH THE CYHV-2 DISEASE CARASSIUS AURATUS GIBELIO
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摘要: 为了探讨CyHV-2疾病条件下异育银鲫胆汁酸肠肝循环代谢途径主要基因表达活性的变化, 以患CyHV-2病的、正常的异育银鲫肠道黏膜为材料, 提取总RNA, 采用RNA-Seq测序、对单一基因进行注释, 并进行KEGG富集分析、单一基因差异表达分析。结果显示, 肠道黏膜组织有7770个基因显著性差异表达, 其中, 差异表达上调基因数为3335个、差异表达下调的基因数为4435个, 表明CyHV-2病的发生对肠道黏膜组织基因表达产生了重大的影响。病鱼胆固醇、胆汁酸生物合成代谢途径的酶、蛋白质的基因显著性差异表达, 显示肠道黏膜胆固醇、胆汁酸合成代谢受到显著性影响。参与胆固醇、胆汁酸合成代谢调节作用, 以及胆固醇、胆汁酸分泌、吸收、转运等生理过程的蛋白质、酶的基因也是差异表达下调, 胆汁酸肠肝循环有出现代谢障碍的趋势。结果表明, CyHV-2病的发生对肠道黏膜组织基因表达产生了严重影响, 对胆固醇、胆汁酸的合成代谢途径、胆汁酸肠肝循环途径的基因表达产生了严重影响, 将导致病鱼体内胆固醇、胆汁酸量的不足。患CyHV-2病病鱼血清胆汁酸含量下降了99%、胆固醇含量下降了10%, 证实了上述基因差异表达的趋势。Abstract: Gibel carp (Carassius auratus gibelio) infected with Cyprinid herpesvirus 2 (CyHV-2), damaged many organs including intestinal mucosa. Total RNA of intestinal mucosa from CyHV-2 diseased and normal gibel carp were extracted for RNA-Seq. Transcriptome assembly from RNA-Seq data without a reference genome was conducted by Trinity (version: v2012-10-05, min_kmer_cov 2) software. Single gene is annotated by using different databases. Software and the database of the functional gene annotation are SwissProt (NCBI blast 2.2.27+, Blast2GO v2.5), KOG (NCBI blast 2.2.27+), PFAM (HMMER 3.0 package), KEGG (KOBAS, NCBI blast 2.2.27+). Gene expression was analyzed by edgeR package. 3335 up-regulated genes and 4435 down-regulated genes were observed, indicating a significant injury in the intestinal mucosa by CyHV-2 infection. The metabolic disorder for enterohepatic circulation of bile acids was supported by the reduced gene expression that regulate cholesterol and bile acid synthesis metabolism and other physiological processes, secretion, absorption and transportation. As a consequence, CyHV-2 infection in Crucian carp decreased the serum bile acid content by 99% and cholesterol content by 10%.
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Keywords:
- Oxidized fish oil /
- Mucosa /
- Cholesterol /
- Bile acid /
- Gibel carp
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大银鱼(Protosalanx hyalocranius Abbott, 1901)和太湖新银鱼(Neosalanx taihuensis Chen, 1956)分别隶属于鲑形目(Salmoniformes)银鱼科(Salangidae)的大银鱼属和新银鱼属, 主要分布在我国黄河、淮河和长江中下游及其附属湖泊, 是我国重要的经济鱼类[1]。20世纪70年代以来, 2种银鱼被引种移植到全国众多湖泊和水库[2]。大银鱼主要被移植到长江以北[3], 太湖新银鱼则多被移植到黄河以南[4]。2种银鱼的生命周期均为一年, 个体小、生长快、世代离散, 种群波动显著 [1, 5]。
过度捕捞是影响鱼类资源可持续利用的重要因素, 分为生长型过度捕捞和补充型过度捕捞[6]。由于银鱼世代离散, 补充型过度捕捞导致剩余产卵群体数量不足, 进而使种群下一世代数量减少, 被认为是其资源量下降的重要原因[7]。单位补充量产卵群体生物量(Spawning Biomass-recruitment, SBR)模型根据种群的生长、死亡参数和种群资源动态, 估算捕捞后产卵群体的残存量, 进而评估种群的资源利用状况[8, 9]。当SBR残存量低于未开发状态的20%时, 通常视为补充型过度捕捞, 可能导致种群崩溃[10, 11]。平衡产量模型是渔业资源评估最常用的Beverton-Holt模型的简化形式[6, 12], 常用于分析开捕时间和捕捞强度对渔获产量的影响, 并据此制定合理的渔业管理方案[13, 14]。
洪泽湖(33°06—40′N, 118°10—52′E)是中国第四大淡水湖, 水域面积约2069 km2。大银鱼和太湖新银鱼是洪泽湖最主要的经济鱼类之一, 2010年以来年渔产量最高曾达106 kg[15], 但年际波动较大, 且近年来呈现下降趋势(江苏省洪泽湖渔业管理委员会办公室, 未发表数据)。洪泽湖银鱼捕捞采用银鱼拖网进行, 每年1月1日至8月8日为禁捕期, 其中5月21日左右允许捕捞1周。据渔民反映, 在每年12月下旬捕捞期的最后阶段2种银鱼均已很难捕捞、渔获量极低。本研究对洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼的周年生长和资源量动态进行了分析, 评估种群捕捞利用状况, 进而优化渔业管理方式, 以期为洪泽湖银鱼的资源可持续利用管理提供参考。
1. 材料与方法
1.1 采样水域与采样方法
2015年7月至2016年6月每月中旬, 对洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼进行周年采样（图 1）。采样使用渔民用的银鱼拖网进行, 拖网网口宽11.6 m, 高2.3 m; 网体长约25 m, 由4个网片组成, 侧面网片网目为1.2 cm×1.2 cm, 上下网片网目为1.5 cm×1.5 cm; 末端网袋长1.3 m, 网目为0.3 cm×0.3 cm。采样时在机动渔船左右两侧各设置一个拖网, 拖网上沿恰好没入水中, 渔船在固定起点(A, 33°17′19″N, 118°47′17″E)和终点(B, 33°19′58″N, 118°46′50″E)间拖行5 km, 拖速为4.0 km/h。采样在上午9:00—12:00间进行。样品采集后立即置于冰水保温箱中, 带回实验室计数, 进行生物学测定。每次采样2种银鱼生物学测定数量均在100尾以上, 当样品数量不足时, 增加拖行时间。
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图 1 洪泽湖, 示大银鱼和太湖新银鱼采集时拖网拖行区间起点(A)和终点(B)Figure 1. Hongze Lake, showing the trawling area (from A to B) for P. hyalocranius and N. taihuensis collection1.2 数据获取与分析
体长-体重关系和生长率 在实验室对大银鱼和太湖新银鱼的渔获物进行计数和称重。测定个体体长(L, 0.1 mm), 称体重(W, 0.01 g), 解剖鉴定性别, 繁殖季节肉眼确定雌性性腺发育分期[16, 17]。体长-体重关系采用W=a×Lb进行拟合。采用单因子方差分析(ANOVA)检验各月2种银鱼体长和体重差异显著性, 并采用Bonferroni方法进行多重比较。分别求出2种银鱼各月的平均体长和体重, 计算相邻月份间体长和体重瞬时生长率(gl, gw)[18]:
${g_l}{\rm{ = ln}}{L_{n + 1}}{\rm{ - ln}}{L_n}$
${g_w}={\rm{ln}}{W_{n + 1}} - {\rm{ ln}}{W_n}$
式中, Ln 和Wn 分别为某月(n)大银鱼或太湖新银鱼的平均体长和体重; Ln+1 和Wn+1则为下一月份的平均体长和体重。
最适生长方程 洪泽湖大银鱼的繁殖季节为12至次年2月, 盛期为1月中旬; 太湖新银鱼春群的繁殖季节为3—4月, 盛期为3月(未发表数据)。据此, 我们将1月25日和3月25日分别设为大银鱼和太湖新银鱼的出生时间, 即0龄, 并推算2种银鱼各月采样时间对应的年龄。采用Logistic生长方程(Logistic growth function, Logistic GF)、Gompertz生长方程(Gompertz growth function, Gompertz GF)和von Bertalanffy生长方程(Von Bertalanffy Growth Function, VBGF)拟合2种银鱼的年龄与体长生长关系, 使用最小二乘法估算各生长方程的参数, 依据赤井信息准则(Akaike’s information criterion, AIC)选择最适生长方程[19]。3种生长方程分别为:
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式中, t表示样本年龄; t0为理论生长起点, 即体长Lt=0时的起始年龄; L∞为渐近体长; K为生长系数。生长方程拟合采用R-3.3.1软件进行[20]。
种群死亡系数 定义单位捕捞努力量渔获量(Catch per Unit Effort, CPUE)为拖网拖行1 km2水域面积的渔获物个体数量和生物量。使用CPUE逐月数量变动数据, 结合洪泽湖当前的银鱼捕捞管理方式(8月9日—12月31日为捕捞期, 同时5月21—28日可对银鱼资源进行为期一周的捕捞), 求解以下方程组, 计算捕捞死亡系数F和自然死亡系数M [21]:
${N_{{{t_2}}}} = \left\{ {\begin{array}{*{20}{c}}\!\!\!\! {{N_{{{t_1}}}}{{\rm{e}}^{ - M({{t_2}} - {{t_1}})}}\;\;\left( \text{当不存在人为捕捞作用时} \right)}\\\!\!\!\! {{N_{{{t_1}}}}{{\rm{e}}^{ - Z({{t_2}} - {{t_1}})}}\;\;\left( \text{当存在人为捕捞作用时} \right)}\end{array}} \right.$
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模型构建 使用平衡产量模型(The equilibrium output model)估算种群单位补充量渔产量随开捕年龄和捕捞强度的变化[6, 13]:
$\begin{aligned}Y = & F \times {N_0} \times {{\rm{e}}^{ - M \times {{r}}}} \times {W_\infty } \times \\ & \left( {\frac{1}{Z} - \frac{{3{{\rm{e}}^{ - K \times {{r}}}}}}{{Z + K}} + \frac{{3{{\rm{e}}^{ - 2K \times {{r}}}}}}{{Z + 2K}} - \frac{{{{\rm{e}}^{ - 3K \times {{r}}}}}}{{Z + 3K}}} \right)\end{aligned}$
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使用SBR模型对洪泽湖当前银鱼捕捞管理方式和依据平衡产量模型制定的新的管理方式进行评估。假定2种方案下银鱼的捕捞死亡系数和自然死亡系数不变, 将模型中的时间步长设置为1周, 即0.0192 year[10], SBR模型公式为[8]:
$S \! B \! R \!\!=\!\! \sum\limits_{t = 0}^{{t_{\max }}} \!{\exp [( \!-\! (F \! \times \!\! {S_t}} \! \times \! {A_t}) \!-\! M) \!\! \times \!\! t] \!\! \times \!\! a \!\! \times \!\! {({L_t})^b} \!\! \times\! \! {G_t}$
式中, tmax表示样本的最大年龄; St和Gt分别表示刀刃式选择假设下的网具和性成熟选择性, 当t<50%性成熟体长时,Gt=0, 反之, Gt=1; 当t<初次开捕年龄时,St=0, 反之, St=1[22]; At对应于t龄时是否处于渔业开捕状态, 若是, 则At=1, 否则At=0。
对于SBR模型中使用的50%性成熟体长, 针对2种银鱼1年生且1次性成熟的特点, 以繁殖期性成熟的最小10尾雌性个体的体长均值Lm表示[23], 将其代入最适生长方程中, 计算对应的性成熟年龄Tm。
2. 结果
2.1 种群结构与生长
共测定了洪泽湖1250尾大银鱼和1818尾太湖新银鱼的体长和体重。大银鱼体长和体重分别为29.0—182.6 mm和0.10—34.79 g; 太湖新银鱼体长和体重分别为20.4—82.7 mm和0.04—3.40 g。银鱼的体长-体重关系方程分别为:
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图 2 洪泽湖大银鱼(a)和太湖新银鱼(b)的体长频率分布逐月变化Figure 2. Monthly variations in body length frequency distribution for P. hyalocranius (a) and N. taihuensis (b) in Hongze Lake大银鱼一个世代在渔获物中出现的时间从4月到翌年2月, 9月以后大银鱼个体间体长差异逐渐增大、体长范围逐渐增加, 12月后大个体在种群中所占比例下降(图 2a)。世代周期中存在4—6月和8—11月2个快速生长阶段。这2个阶段相邻月份的体长和体重均差异显著(P<0.05)。体长和体重均在11月达到最大值。体长和体重瞬时生长率总体均呈下降趋势, 12月后为负值(图 3、图 4)。
太湖新银鱼一个世代在渔获物中出现的时间从5月到翌年4月, 为春季繁殖群体(春群)的后代; 9月也采集到少量性成熟个体(秋群), 其后代于10月开始出现在渔获物中, 但数量较少(图 2b)。本研究仅考虑春群。太湖新银鱼整个世代周期中持续生长, 无明显的阶段性。5—12月间相邻月份间体长差异显著(P<0.05), 但体重差异不显著(P>0.05)。太湖新银鱼体长和体重瞬时生长率变化较大银鱼平稳, 总体呈下降趋势, 12月后近乎于零(图 3、图 4)。
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图 3 洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼(不包括秋群)的体长与其瞬时生长率的逐月变化(误差线代表标准差; *表示两个相邻月份间体长差异显著, P<0.05)Figure 3. Monthly fluctuations in body length and its instantaneous growth rate for P. hyalocranius and N. taihuensis in Hongze Lake (Error bars represent ± standard deviation; * indicates significant difference in body length between two adjacent months, P<0.05)![]()
图 4 洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼(不包括秋群)的体重与其瞬时生长率的逐月变化(误差线代表标准差; *表示两个相邻月份间体重差异显著, P<0.05)Figure 4. Monthly fluctuations in body weight and its instantaneous growth rate for P. hyalocranius and N. taihuensis in Hongze Lake (Error bars represent ± standard deviation; * indicates significant difference in body weight between two adjacent months, P<0.05)2.2 最适生长方程与性成熟大小
在3种生长方程中, VBGF对大银鱼生长拟合的AIC值最小, Logistic GF对太湖新银鱼生长拟合的AIC值最小(表 1), 分别为2种鱼类的最适生长方程(图 5)。大银鱼和太湖新银鱼卵巢发育至Ⅳ期的10尾最小个体的体长均值Lm分别为99.9和61.1 mm, 代入对应的生长方程, 得出大银鱼和太湖新银鱼的Tm分别为0.528 year和0.564 year。
表 1 三种生长方程对大银鱼和太湖新银鱼生长拟合的方程参数Table 1. Estimated parameters of three different growth functions for P. hyalocranius and N. taihuensis in Hongze Lake参数Parameter 大银鱼P. hyalocranius 太湖新银鱼N. taihuensis Logistic GF Gompertz GF VBGF Logistic GF Gompertz GF VBGF L∞ (mm) 145.86 153.63 173.35 66.82 67.24 67.87 K 5.013 3.536 1.972 5.386 4.569 3.748 t0 (year) 0.376 0.290 0.092 0.124 0.054 –0.042 AIC 7237.47 7220.83 7202.66 12424.96 12428.04 12432.73 ![]()
图 5 洪泽湖大银鱼(a)和太湖新银鱼(b)的最适生长方程曲线Figure 5. The most fitted growth functions for P. hyalocranius (a) and N. taihuensis (b) in Hongze Lake2.3 CPUE逐月变动与种群死亡系数
单位水域面积(1 km2)中大银鱼和太湖新银鱼渔获物数量均在5月最高, 分别为31809和78098 ind./km2。经历了5月中旬为期1周的捕捞后, 6月2种银鱼的资源数量均明显下降; 6月至8月间下降相对平缓; 8月捕捞开始后下降明显, 到12月时渔获物数量均降至500 ind./km2以下。单位水域面积(1 km2)大银鱼和太湖新银鱼渔获物生物量的最高值分别出现在6月和8月, 为73.07和49.33 kg/km2。大银鱼生物量在8—9月之间下降最快，太湖新银鱼生物量在9—10月间下降最快。
根据洪泽湖现行的捕捞管理方式, 5—6月间和8月以后, 2种银鱼的CPUE下降受捕捞和自然死亡的共同影响; 6—8月间, CPUE的下降只受自然死亡的影响。据此求出大银鱼F和M分别为8.583/year和3.292/year，太湖新银鱼F和M分别为7.006/year和1.146/year。
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图 6 洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼(春群)单位水域面积(1 km2)渔获物数量(a)和生物量(b)的逐月变动4月之前2种银鱼的个体小、渔获数量少, 均未计算CPUEFigure 6. Monthly variations in number of individuals (a) and biomass (b) for P. hyalocranius and N. taihuensis harvested across an area of 1 km2 by trawl in Hongze LakeIn April, size of both species was small, and numbers of catch for both species was very low. Thus, data in April was not included2.4 平衡产量模型分析
使用以上获得的生长、繁殖和死亡等相关参数(表 2), 分别构建了大银鱼和太湖新银鱼单位补充量渔产量随开捕年龄(图 6a)和捕捞死亡系数(图 6b)变化的曲线。结果显示, 大银鱼和太湖新银鱼的单位补充量渔产量均随开捕年龄的增大呈先升后降的倒U型曲线关系。当大银鱼开捕年龄tc=0.525 year时, 能够取得相应最大的单位补充量渔产量Ymax=1.078 kg, 开捕年龄过早或过晚均不能获得足够的渔产量。就洪泽湖当前渔业管理模式来说, 大银鱼的开捕年龄约为0.538 year, 略大于tc, 此时的单位补充量渔产量Y=1.077 kg, 接近Ymax。当太湖新银鱼开捕年龄tc=0.525 year时, 能够取得相应最大的单位补充量渔产量Ymax=0.684 kg。就当前渔业管理模式来说, 太湖新银鱼的开捕年龄约为0.365 year, 此时的单位补充量渔产量Y=0.607 kg<Ymax。将开捕时间向后推移20d (即8月29日), 即大银鱼和太湖新银鱼的开捕年龄分别为0.593 year和0.420 year时, 能够获得最大的总单位补充量渔产量1.708 kg。
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图 7 平衡产量模型估算的洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼单位补充量渔产量随开捕年龄(a)和捕捞死亡系数(b)变化的曲线垂直虚线表示当前捕捞管理模式下2种银鱼的开捕年龄和捕捞死亡系数Figure 7. Relationships of yield per-recruitment to the age at first capture (a) and fishing mortality coefficient (b) estimated from the equilibrium output mode for P. hyalocranius and N. taihuensis in Hongze LakeThe dotted vertical lines locate the current age at first capture (a) and fishing mortality (b) for both species大银鱼和太湖新银鱼的单位补充量渔产量均先随捕捞死亡系数的增加而快速增高, 当捕捞死亡系数增大到一定程度后, 渔产量上升速度减慢, 之后不再升高甚至出现下降趋势。大银鱼捕捞死亡系数F=24.38/year时, 获得最大单位补充量渔产量Ymax=1.114 kg; 当前洪泽湖大银鱼捕捞死亡系数为8.583/year, 相应渔产量Y=1.077 kg, 接近Ymax且尚未开发过度。太湖新银鱼捕捞死亡系数F=4.72/year时, 获得最大的单位补充量渔产量Ymax=0.616 kg; 而当前洪泽湖太湖新银鱼捕捞死亡系数为7.006/year, 已大于最适捕捞强度, 且相应的渔产量Y=0.607 kg, 小于Ymax。
2.5 基于SBR模型分析的资源状况评价
使用以上获得的生长、繁殖和死亡等相关参数(表 2), 分别构建了2种不同渔业管理方案下大银鱼和太湖新银鱼种群的SBR随捕捞死亡系数变动的曲线:
方案1: 洪泽湖现行的渔业管理方式。8月9日—12月31日为捕捞期, 同时5月可对银鱼资源进行为期1周的捕捞。
方案2: 假定对两种银鱼的捕捞强度不发生变化(即F恒定), 将开捕时间向后推迟20d, 8月29日—12月31日为捕捞期, 同时取消5月为期1周的捕捞。
大银鱼在当前渔业管理方案1下, 相对于未开发状态(100%), SBR残存量为20.234%, 即3.326 g, 接近于补充型过度捕捞评价阈值20%, 种群有可能因产卵亲体不足而导致资源衰退; 在方案2下, SBR残存量相当于未开发状态的36.721%, 即6.036 g, 远大于补充型过度捕捞评价阈值20%, 大银鱼渔业资源和产卵群体得到了较好的保护(图 7)。在2种不同管理方案下, 太湖新银鱼SBR残存量分别相当于未开发状态的7.503%和12.862%, 即0.972 g和1.666 g (图 8)。在优化的管理方案2下, 太湖新银鱼的产卵亲体资源虽然得到了一定程度的保护, 但其渔业资源仍处于补充型过度捕捞水平。
表 2 洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼平衡产量模型和单位补充量产卵群体生物量模型参数Table 2. Growth and mortality parameters fitted into the equilib-rium output model and SBR model for P. hyalocranius and N. taihuensis in Hongze Lake参数
Parameter大银鱼
P. hyalocranius太湖新银鱼
N. taihuensisa 1.082×10–6 2.113×10–6 b 3.279 3.215 K 1.972 5.386 L∞ (mm) 173.35 66.82 W∞ (g) 23.75 1.56 t0 (year) 0.092 0.124 Z (/year) 11.875 8.152 M (/year) 3.292 1.146 F (/year) 8.583 7.006 tmax (year) 1 1 Lm (mm) 99.9 61.1 Tm (year) 0.528 0.564 tc (year) 0.538 0.365 ![]()
图 8 两种不同捕捞管理方案下洪泽湖大银鱼(a)和太湖新银鱼(b)单位补充量产卵群体生物量随捕捞死亡系数F变化的曲线当F=0时, 大银鱼和太湖新银鱼的单位补充量产卵群体生物量分别为16.44 g和12.95 g。捕捞管理方案1: 洪泽湖现行的渔业管理方式, 即8月9日—12月31日为捕捞期, 同时5月可对银鱼资源进行为期1周的捕捞; 捕捞管理方案2: 假定对两种银鱼的捕捞强度不变, 将开捕时间向后推迟20d, 即8月29日—12月31日为捕捞期, 同时取消5月为期1周的捕捞。虚线示两种管理方案下对应的捕捞死亡系数Figure 8. Relationships of spawner biomass per-recruitment to fishing mortality coefficients for P. hyalocranius (a) and N. taihuensis (b) under two different fishery management schemes in Hongze LakeThe spawner biomass per-recruitment at F=0 is 16.44 g for P. hyalocranius and 12.95 g for N. taihuensis. Fishery management scheme 1 is the current status, with fishing season of one week in Mid-May and between August 9 and December 31; the scheme 2 is an adjusted status, with fishing season between August 29 and December 31. The dotted vertical lines represent the corresponding fishing mortality coefficients under these two fishery management schemes3. 讨论
3.1 大银鱼和太湖新银鱼的阶段性生长差异
鱼类的生长具有阶段性, 生活史的不同阶段, 个体的生理特征、食性以及环境因素等差异, 会引起生长速度的改变[24, 25]。本研究发现, 洪泽湖大银鱼存在2个快速生长阶段, 分别在4—6月和8—11月间。鱼类一般在早期生活史阶段和性成熟前体长生长较快[26], 这一阶段的快速生长可能是鱼类维持种群数量的一种生态适应方式, 有利于降低其被捕食的压力、快速达到性成熟体长[27, 28]。洪泽湖大银鱼繁殖期在12—2月(作者未发表数据), 4—6月间的第一个快速生长阶段, 在个体性成熟之前; 同时, 该时期水体温度逐步上升, 初级生产力升高, 水体中浮游动物等大银鱼的主要饵料生物丰富, 是这一阶段大银鱼快速生长的营养保障[29]。8—11月间第二阶段快速生长可能主要源于大银鱼的食性转化。唐富江发现兴凯湖大银鱼的体长大于60 mm以后, 逐渐由摄食浮游动物转为摄食鱼虾类[30]; 本文作者也发现, 自8月起虾类和鱼类逐渐取代枝角类和桡足类成为洪泽湖大银鱼的主要食物(作者未发表数据)。鱼虾类相对于浮游动物而言具有体积大、能量高、动物蛋白丰富等特点, 更易于被鱼类吸收和利用, 作为生长和繁殖的能量供应[31]。因此, 大银鱼在8—11月的快速生长很可能是因为有更多的能量来源投入到生长中。12月后, 大银鱼种群体长和体重均表现为负增长, 这可能与其进入繁殖期后大个体较早的繁殖和死亡有关[32], 需进一步研究确证。
太湖新银鱼个体相对较小, 其体长在5—10月呈快速持续生长状态, 无明显阶段性。太湖新银鱼终生摄食浮游动物, 与大银鱼不同, 没有明显的食性转化[33]。太湖新银鱼这一食性特点可能是其生长过程没有明显阶段性的主要原因。11月以后, 太湖新银鱼个体体长无明显的增长趋势。洪泽湖太湖新银鱼繁殖季节主要在3—4月, 11月之后, 繁殖季节前, 是性腺发育能量积累的主要阶段[34]。因此, 能量投入到性腺发育中, 可能是太湖新银鱼11月后体长停止增长的重要原因。
3.2 洪泽湖银鱼资源利用评估与管理
鱼类种群可提供渔获量的多少取决于种群数量、生长、存活、开捕年龄和捕捞强度等, 其中仅有捕捞强度(捕捞死亡系数)和初次捕捞年龄(初次开捕体长)能够被人为控制, 因此渔业管理中常通过调整这2个因素以获取最大可持续渔产量[6]。依据平衡产量模型分析, 洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼在当前捕捞强度下的渔产量均已接近其资源群体所能提供的最大渔产量, 调整捕捞强度对进一步提高渔产量的影响不大; 而调整2种银鱼的初次开捕年龄, 更有利于获得较高的总渔产量。
在洪泽湖当前的捕捞管理方式下, 大银鱼和太湖新银鱼的SBR残存量分别为未开发状态的20.23%和7.50%, 表明对2种银鱼的捕捞均处于补充型过度捕捞水平, 且太湖新银鱼捕捞后的SBR残余量已远低于种群崩溃的警戒线。由此看来, 较大的捕捞强度和补充型过度捕捞, 可能是导致近年来洪泽湖大银鱼和太湖新银鱼资源波动明显的重要原因。因此, 很有必要对洪泽湖当前银鱼资源捕捞管理方式进行优化, 避免过度捕捞的发生。
本研究构建平衡产量模型时发现, 将洪泽湖银鱼开捕时间推迟20d可获得大银鱼和太湖新银鱼的最大总渔产量。在渔业管理中, 这种开捕时间的推迟也将影响最终捕捞后的产卵亲体生物量[8, 9]。对洪泽湖的银鱼捕捞管理方式进行优化后, 大银鱼的SBR残存量提高至未开发状态的36.72%, 既满足了获得最高渔产量的需求, 又不会带来太大的渔业风险; 优化管理后太湖新银鱼的SBR残存量亦提高至未开发状态的12.86%。可见, 优化的渔业管理方式实现了获取最高渔产量和保护产卵亲体资源上的“双赢”。同时也应注意到, 优化的渔业管理方案对大银鱼产卵群体的保护作用更为显著; 在未改变当前捕捞强度的情况下, 尽管太湖新银鱼在捕捞后的产卵亲体资源量也得到了一定程度的提升, 但依然低于补充型过度捕捞评价阈值20%, 故还需减小对太湖新银鱼的捕捞强度。因此, 针对洪泽湖太湖新银鱼的渔业资源管理, 在延迟开捕时间的基础上, 建议还可以通过限制渔获物的起捕体长、增大捕捞网具的网目规格等方式控制捕捞强度, 同时可采取人工放流等措施提高其下一代的资源补充能力, 以避免种群资源的进一步衰退。
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表 1 异育银鲫血清胆固醇和总胆汁酸含量与比较
Table 1 Gibel carp serum total cholesterol and bile acid content
指标Index 正常组(H)Normal 携带CyHV-2但无病症组(IH)Early stages 患病组(I)Illness 总胆汁酸Total bile acid (μmol/L) 13.7±5.6b 7.767±5.066ab 0.203±0.784c 与正常组比较Compared with normal group (%) – –43 –99 胆固醇Cholesterol (mmol/L) 5.447±0.562a 4.32±0.572b 4.877±1.671ab 与正常组比较Compared with normal group (%) – –21 –10 
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表 2 基因显著差异表达的KEGG路径富集
Table 2 Differentially expressed genes of KEGG enrichment
KEGG Pathway通路 Pathway ID Input number Background number 比率Ratio Pathway P-Value 类固醇合成Steroid biosynthesis ko00100 15 21 0.71 0.016 初级胆汁酸合成Primary bile acid biosynthesis ko00120 14 20 0.70 0.021
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表 3 CyHV-2病异育银鲫肠道黏膜组织胆固醇生物合成通路基因差异表达信息
Table 3 Differentially expressed genes of cholesterol biosynthetic pathway in intestinal mucosa
基因描述Gene description 基因序列长度Length log2(I/H) P-Value Cross-reference (eggNOG) 基因同源性Homology*(%) Blast_evalue 酶编号Enzyme 羟甲基-CoA合成酶Hydroxymethylglutaryl-CoA synthase, HMG-CS1 3679 –1.90 8.00E-13 KOG1393;COG3425 90① 0.00E+00 EC 2.3.3.10 HMG-CoA还原酶3-Hydroxy-3-methylglutaryl-coenzyme A reductase, HMG-CR 1183 –6.20 3.77E-56 KOG2480;COG1257 98① 0.00E+00 EC 1.1.1.34 甲羟戊酸激酶Mevalonate kinase, MVK 1998 –1.91 6.36E-05 KOG1511;COG1577 90① 1.00E-116 EC 2.7.1.36 磷酸甲蛋白激酶Phosphomevalonate kinase, PMVK 1360 –1.15 0.0031106 ENOG410IZWN;ENOG4111IXB 88①; 94② 1.00E-25 EC 2.7.4.2 焦磷酸甲羟戊酸脱羧酶Mevalonate pyrophosphate decarboxylase, MVD 1872 –1.96 5.11E-11 KOG2833;COG3407 84①; 96③ 0.00E+00 EC 4.1.1.33 异戊烯二磷酸δ异构酶1Isopentenyl-diphosphate delta-isomerase 1, IDI1 590 –1.93 1.27E-05 KOG0142;COG1443 93①; 96③ 2.00E-114 EC 5.3.3.2 法尼焦磷酸合酶Farnesyl pyrophosphate synthase, FDPS 1864 –2.05 1.45E-14 NA 96③ 9.00E-161 EC 2.5.1.10 鲨烯合酶Squalene synthase, FDFT1 2135 –3.23 2.26E-14 KOG1459;COG1562 94③ 4.00E-74 EC 2.5.1.21 角鲨烯单加氧酶Squalene monooxygenase, SQLE 325 –5.64 6.42E-08 KOG1298;COG0654 90③; 83① 2.00E-12 EC 1.14.14.17 羊毛甾醇合成酶Lanosterol synthase, LSS 2895 –3.28 2.46E-17 KOG0497;COG1657 85①; 89② 7.00E-64 EC 5.4.99.7 δ(24)-甾醇还原酶Delta(24)-sterol reductase, DHCR24 2192 –5.37 1.01E-64 KOG1262;COG0277 97②; 94① 0.00E+00 EC 1.3.1.72 丝氨酸/苏氨酸蛋白磷酸酶2A催化亚单位的α亚型Serine/threonine-protein phosphatase 2A catalytic subunit alpha isoform, PPP2CA 426 –0.37 1.46E-07 KOG0371;COG0639 100①; 100③ 3.00E-95 EC3.1.3.16 固醇4-α-羧酸甲酯3-脱氢酶Sterol-4-alpha-carboxylate 3-dehydrogenase, NSDHl 1461 –3.65 1.46E-08 KOG1430;COG0451 91①; 96③ 7.00E-59 EC 1.1.1.170 3-酮-类固醇还原酶3-Keto-steroid reductase, HSD17B7 2057 –4.05 2.14E-24 KOG1478;ENOG410XPNE 98③; 82① 6.00E-166 EC 1.1.1.270 δ(7)固醇异构酶3-Beta-hydroxysteroid-Delta(8), delta(7)-isomerase, EBP, 3-β-羟基δ(8) 1218 –5.95 1.32E-69 KOG4826;ENOG41101ES 90①; 98④ 2.00E-97 EC 5.3.3.5 固醇去饱和酶C-5 Sterol desaturase C-5, SC5D 350 –2.49 2.39E-07 KOG0872;COG3000 93①; 97③ 8.00E-65 EC 1.14.19.20 甾醇δ(7)还原酶7-Dehydrocholesterol reductase, DHCR7 2150 –2.80 4.39E-28 KOG1435;ENOG410XP67 92①; 97③ 0.00E+00 EC 1.3.1.21 固醇O-酰基转移酶2 Sterol O-acyltransferase2, SOAT2 2233 –4.31 6.46E-39 KOG0380;COG5056 93②; 78① 0.00E+00 EC 2.3.1.26 固醇O-酰基转移酶1 Sterol O-acyltransferase1, SOAT1 4448 2.29 2.05E-25 KOG0380;COG5056 89①; 94④ 0.00E+00 EC2.3.1.26 注: *进行同源性比对的物种: ①斑马鱼(Danio rerio); ②安水金线鲃(Sinocyclocheilus anshuiensis); ③犀角金线鲅(Sinocyclocheilus rhinocerous); ④滇池金线鲃(Sinocyclocheilus grahami); 下同The same applies below
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表 4 CyHV-2病的异育银鲫肠道黏膜组织胆汁酸生物合成通路基因差异表达信息
Table 4 Differentially expressed genes of bile acid biosynthesis pathway in intestinal mucosa
基因描述Gene description Gene length log2(I/H) P-Value Cross-reference (eggNOG) 同源性Homology*(%) Blast_evalue 酶编号Enzyme 胆固醇-24羟化酶Cholesterol 24-hydroxylase, CYP46A1 2132 –1.55 1.26E-10 KOG0157;COG2124 95② 8.00E-128 EC 1.14.13.98 24羟基胆固醇7-α羟化酶24-Hydroxycholesterol 7-alpha-hydroxylase, CYP39A1 2407 –8.87 2.16E-32 KOG0684;COG2124 95②; 87① 2.00E-161 EC 1.14.13.99 3β-羟基类固醇脱氢酶7 3 Beta-hydroxysteroid dehydrogenase type7, HSD3B7 2250 –1.18 2.01E-05 KOG1430;COG0451 83①; 94③ 5.00E-144 EC 1.1.1.181 胆固醇7-α单加氧酶Cholesterol 7-alpha-monooxygenase, CYP7A1 2596 –7.35 4.13E-51 KOG0684;COG2124 97③; 93① 0.00E+00 EC 1.14.13.17 7-α-羟基-4-胆甾烯-3-酮12-α-羟化酶7-Alpha-hydroxycholest-4-en-3-one 12-alpha-hydroxylase, CYP7B1 1965 –5.76 2.11E-67 KOG0684;COG2124 85①; 96③ 0.00E+00 EC 1.14.18.8 固醇26-羟化酶Sterol 26-hydroxylase, CYP27A1 440 –3.46 5.86E-26 KOG0159;COG2124 92①; 96③ 2.00E-45 EC 1.14.13.15 17-β-羟基类固醇脱氢4 17-Beta-hydroxysteroid dehydrogenase 4, HSD17B4 1996 –3.80 6.06E-46 KOG1206;COG2030 84① 0.00E+00 EC 4.2.1.107 羟戊二酰辅酶A脱氢酶Hydroxyacyl-coenzyme A dehydrogenase, HADH 2156 –2.69 7.68E-29 KOG2304;COG1250 94①; 98② 6.00E-170 EC 1.1.1.35 胆汁酸辅A Bile acid-CoA, BAAT 1917 –4.29 5.07E-64 ENOG410II3X;COG1073 92②; 83① 1.00E-70 EC 2.3.1.65
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表 5 参与胆固醇、胆汁酸代谢的蛋白质、酶基因的差异表达信息
Table 5 Differentially expressed genes of cholesterol, bile acid metabolism
基因描述Gene_description 基因序列长度Length log2(I/H) P-Value Cross-reference (eggNOG) 基因同源性Homology*(%) Blast_evalue 胆盐输出泵Bile salt export pump, BSEP 1426 –2.02 0.0250426 KOG0055;COG1132 95①; 98③ 1.00E-72 回肠钠/胆汁酸协同转运蛋白Ileal sodium/bile acid cotransporter, ASBT 2257 –8.51 8.83E-26 KOG2718;COG0385 92②; 84① 7.00E-158 低密度脂蛋白受体Low-density lipoprotein receptor, LDLR 454 –3.85 5.02E-15 ENOG410IPSW;ENOG410Z5FJ 89③; 72① 2.00E-12 胆固醇酯转移蛋白Cholesteryl ester transfer protein, CETP 2187 –1.64 1.17E-05 KOG4160;ENOG410Z88E 82①; 96② 6.00E-58 固醇调节元件结合蛋白1 Sterol regulatory element-binding protein 1, SREBF1 –2.55 0.000759 KOG2588;ENOG410XSVP 90③ ; 68① 3.00E-54 固醇调节元件结合蛋白2 Sterol regulatory element-binding protein 2, SREBP-2 1220 –1.51 4.11E-07 KOG2588;ENOG410XSVP 94③; 84① 3.00E-86 胆汁酸受体Bile acid receptor, NR1H4(FXR) 2062 2.63 2.53E-05 KOG3575;ENOG410XRZC 94③ 4.00E-15 氧固醇受体LXR-αOxysterols receptor LXR-alpha, NR1H3(LXR-α) 3707 –1.40 1.38E-07 KOG3575;ENOG410XRZC 97① 0.00E+00 磷脂酶A2Phospholipase A2, PLA2G1B 604 2.43 6.14E-32 KOG4087;ENOG411283D 93② 2.00E-50 肠胆汁酸结合蛋白Intestinal bile acid-binding protein, I-BABP 566 –7.37 7.06E-111 KOG4015;ENOG4111US8 84①; 95③ 3.00E-48 肝胆汁酸结合蛋白Liver-type fatty acid-binding protein, L-FABP 702 –5.63 3.94E-47 KOG4015;ENOG4111US8 99④; 90⑤ 4.00E-80 注: ④鲤(Cyprinus carpio); ⑤草鱼(Ctenopharyngodon idella)
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